Am 17. Dezember 1831 wurde das Herzogliche Hoftheater Meiningen mit Aubers „Fra Diavolo“ eröffnet. Das Theater bespielten anfangs jährlich wechselnde Theatergesellschaften. 1866 übernahm Georg II. die Regentschaft im Herzogtum und zugleich auch die Leitung des Theaters. Auf seine Initiative hin wurde ein festes Schauspielensemble gebildet, die Oper hingegen abgeschafft. Georg II. strebte eine Erneuerung der darstellenden Kunst an. Sein Hauptanliegen war, die philosophischen, dramaturgischen, dekorativen und schauspielerischen Elemente in seiner Arbeit zu einem Gesamtkunstwerk zu vereinen, wobei er großen Wert auf eine detailgetreue historische Ausstattung und eine wirklichkeitsnahe Spielweise legte. Das Resultat waren aufsehenerregende Inszenierungen, mit denen die Meininger zwischen 1874 und 1890 durch ganz Europa reisten. So wurde das Meininger Theater zur Wiege des Naturalismus und des kritischen Realismus auf der Bühne und in der Bühnenliteratur. Zu Georgs engsten Mitarbeitern gehörten solche theaterbesessenen Künstler wie der Shakespeare-Übersetzer Friedrich von Bodenstedt, der Schauspieler und Regisseur Ludwig Chronegk sowie Ellen Franz, die spätere Freifrau von Heldburg und Gemahlin des Herzogs.
Auch die seit 1690 bestehende Hofkapelle profilierte sich während der Regierungszeit Georg II. zu einem bedeutenden Klangkörper. So kam es nicht von ungefähr, dass zur ersten Aufführung des „Ring des Nibelungen“ in Bayreuth im Jahr 1876 die Meininger Hofkapelle den Stamm des Festspiel-Orchesters bildete, und Wagner auch später gern auf sie zurückgriff. 1880 kam der berühmte Pianist und Dirigent Hans von Bülow als Leiter der Hofkapelle nach Meiningen. Er hat sich bei seiner Arbeit ganz bewusst an den künstlerischen Prinzipien des Schauspiels gemessen. Für seine Arbeit galten die gleichen Grundsätze: Interpretieren des geistigen Gehalts des Werkes und Zurücktreten des Interpreten hinter das Werk. Besonderen Wert legte er auf gründliche Einzel- und Gruppenproben. Der künstlerische Erfolg ließ nicht auf sich warten. Auf Konzerttourneen wurde die Hofkapelle begeistert gefeiert. Selbst den Vergleich mit den weltberühmten Wiener Philharmonikern brauchte das Orchester nicht zu scheuen, wie die Reaktionen auf die Konzertreise nach Wien im Jahre 1884 bewiesen. Durch Bülow kam auch Johannes Brahms häufig nach Meiningen, wo er sogar die Uraufführung seiner 4. Sinfonie selbst dirigierte. Auch die Nachfolger Bülows, Richard Strauss (1885/86) und Fritz Steinbach (1886/1903), konnten das hohe künstlerische Niveau der Hofkapelle halten. Von 1911-1914 kam mit Max Reger eine weitere bedeutende Künstlerpersönlichkeit nach Meiningen. Viele seiner in Meiningen entstandenen Kompositionen machte er mit dem Orchester bekannt.
Am 5. März 1908 kam es zu einem schwerwiegenden Brand des Meininger Theaters, welcher fast die komplette Zerstörung des Gebäudes zur Folge hatte. Nach dem mehr als ein Jahr dauernden Wiederaufbau wurde es am 17. Dezember 1909 in neuer Erscheinung wieder eröffnet. Die alte Fassade wurde zur Rückwand und an ihre Stelle traten sechs Säulen.
Der Tod Georg II. 1914 und der im gleichen Jahr ausbrechende Erste Weltkrieg bedeuteten für das ganze Theater einen gravierenden Einschnitt, in dessen Folge sogar die Schließung des Hauses erwogen wurde. Nach dem Ende des Herzogtums infolge der Novemberrevolution 1918 wurde das Theater vom Land Thüringen übernommen. Sowohl im Schauspiel wie im Orchester war man bestrebt, an die Traditionen und Leistungen der Vorkriegszeit anzuknüpfen. Für das Orchester wirkte sich das Engagement von Heinz Bongartz (1926-1930) stabilisierend und leistungssteigernd aus.
Nach dem Zweiten Weltkrieg nahm das Meininger Theater als eine der ersten deutschen Bühnen den Spielbetrieb wieder auf. Nachdem jahrzehntelang Opern- und Operettenaufführungen nur von Gästen bestritten werden konnten, wurde nach 1945 schrittweise ein festes Musiktheaterensemble am Meininger Theater aufgebaut. 1986 wurde das Puppentheater des Meininger Theaters gegründet.
1990 übernahm Ulrich Burkhardt die Intendanz des Theaters. Eine Vergrößerung des Repertoires und die Erweiterung des künstlerischen Angebotes durch ungewöhnliche Projekte im Spielplan, international bekannte Künstler und Regisseure, sowie durch die Erschließung der neuen Spielstätte „Georgie's Off“ und dem Theaterrestaurant, die sich beide in den 1991 fertiggestellten Erweiterungsbauten befanden, steigerten die Attraktivität des Spielplanes und führten zu einem ungeahnten Besucherzustrom.
Nach dem plötzlichen Unfalltod Ulrich Burkhardts im Sommer 1997 wurde – nach einer Übergangszeit – das Meininger Theater seit Beginn der Spielzeit 1998/99 von Christine Mielitz geleitet. Mit ihr kam es zu einer bemerkenswerten Akzentverschiebung: Erstmals in seiner Geschichte dominierte am Meininger Theater in jeder Hinsicht die Oper. Das größte und wohl spektakulärste Projekt unter der Intendanz von Christine Mielitz war Richard Wagners „Der Ring des Nibelungen“ – die Tetralogie hatte im April 2001 Premiere und sorgte für deutschlandweite, ja internationale Beachtung. Erstmals wurden, wie von Wagner angedacht, die vier Stücke an vier aufeinanderfolgenden Abenden aufgeführt.
2005-2019/20 war Ansgar Haag Intendant, der zuvor in gleicher Position am Ulmer Theater tätig war. Für seine „Jenufa“-Einstudierung erhielt er den Bayerischen Staatspreis für Opernregie. Die Eröffnungsinszenierung seiner Intendanz – Philipp Stölzls Interpretation der Carl Maria von Weber-Oper „Der Freischütz“ – wurde in einer Kritikerumfrage im Jahrbuch der Opernwelt 2006 in der Kategorie „Beste Inszenierung“, „Bester Regisseur“ bzw. „Bestes Bühnenbild“ mehrfach genannt. Bei einer weiteren Kritikerumfrage des internationeln Fachmagizns Openwelt wurde 2010 zudem der Bariton Dae-Hee Shin als „Sänger des Jahres“ benannt. In der Opernwelt-Kritikerumfrage 2014 wurde Camila Ribero-Souza als beste Sängerin für ihre Rolle als Marschallin in „Der Rosenkavalier“ nominiert. Im Jahr 2008 wurden in der ehemaligen Martin Luther Schule direkt neben dem Meininger Theater die Kammerspiele als zusätzliche Spielstätte eröffnet. Im Dezember 2011 wurde das von Grund auf sanierte Große Haus wiedereröffnet. Ihren reichen Traditionslinien, sowohl im Schauspiel als auch im Bereich der Musik, blieben die Meininger bis in die Gegenwart treu. Werke von Shakespeare, Schiller, Goethe, Kleist, Richard Strauss, Wagner, Reger und Brahms stehen im Mittelpunkt des Spielplans.
Zur Spielzeit 2021/22 trat Jens Neundorff von Enzberg die Intendanz am - jetzt - „Staatstheater Meiningen“ an. Nach Stationen am Südthüringischen Staatstheater Meiningen, an der Staatsoper Dresden, am Theater Bonn und dem Staatstheater Braunschweig, hatte er von 2012/13 bis 2019/20 seine erste Intendanz am Theater Regensburg inne. Er leitete das 5-Sparten-Haus mit großem künstlerischen und wirtschaftlichen Erfolg bis 2020/21. In seinen Ensembles verzeichnete das Theater Regensburg vier PreisträgerInnen des Bayerischen Kunstförderpreises. Der Fokus der Spielplangestaltung lag auf einer Mischung aus spannenden Wiederentdeckungen, Bewährtem, selten gespielten Werken und Uraufführungen. Seine erste Meininger Spielzeit eröffnet er mit einem barocken Gesamtkunstwerk - der von Hinrich Horstkotte inszenierten und ausgestatteten Händel-Oper „Amadigi di Gaula“. Ein Coup gelang ihm mit dem bildenden Künstler Markus Lüpertz, den er „La Bohème“ inszenieren ließ - seine erste Regiearbeit, die deutschlandweit Aufsehen erregte. Sein neu berufener Schauspieldirektor Frank Behnke eröffnete mit dem Doppelabend „Julius Caesar / Die Politiker“ und kombiniert in seinem Spielplan gekonnt Zeitgenossenschaft mit Klassikern.
Von Mai 2010 bis Dezember 2011 wurde das Große Haus des Meininger Theaters zum ersten Mal nach dem Theaterbrand von 1908 von Grund auf saniert. Anderthalb Jahre fieberhafte Arbeit umspannt diese Generalsanierung, die die Technik ins 21. Jahrhundert führt. Mehr als 30 Firmen waren an der Modernisierung des Hauses beteiligt. Finanziert wurde sie durch EU-Fördermittel sowie durch das Land Thüringen, den Landkreis und die Stadt Meiningen.
Die Rekonstruktion zielte in erster Linie auf die Einführung moderner, computergesteuerter Theatertechnik ab. Diese findet vor allem beim historischen Schnürboden ihre Anwendung. Für das Fahren der einzelnen Bühnenprospekte sind jetzt nur noch sieben der insgesamt 51 Handzüge für die feinmotorischen Prozesse manuell bedienbar, die restlichen werden durch spezielle Programme gesteuert. Außerdem wurde der in Holzbauweise errichtete Schnürboden komplett erneuert, in Metall ausgeführt und erhöht. Der Theatervorhang wird seit der Sanierung elektrisch gefahren.
Auch die noch aus den 50er Jahren stammende Drehscheibe auf der Hauptbühne wurde ausgetauscht und durch eine moderne Drehbühne mit einem separat beweglichen Drehkranz ersetzt. Durch das gegenläufige Scheibenwerk können so dynamische Effekte erzielt werden. Außerdem beinhaltet die neue Technik vier verfahrbare Unterbühnenversenkungen (Podien), wodurch Bühnenum- und aufbauten im Verborgenen und für den Zuschauer nicht sichtbar vollzogen werden können.
Am 1. Oktober 2010 wurde die historische Rückfassade des Meininger Theaters zum nunmehr zweiten Mal versetzt. Bis zum Brand von 1908 noch Teil der Vorderfront des alten Hoftheaters, wurde die seit dem Wiederaufbau in der Rückfassade integrierte Giebelwand nun auch noch um fünf Meter seewärts nach hinten versetzt. Durch diese Vergrößerungsmaßnahme wurde zum einen die notwendige Hinterbühnenkapazität für ein Haus ohne Seitenbühnen geschaffen. Zum anderen kann nun auch der Orchestergraben auf Wagner-Format um 30 m² vergrößert werden. Außerdem wurde im Rahmen dieses Umbauprozesses ein neuer direkter Transportzugang für die Bühnendekoration ermöglicht. Bisher mussten die Ladevorgänge über eine Hebebühne durch eine 1,35 Meter schmale Seitentür kleinteilig realisiert werden, was hohen Zeit- und Personalaufwand erforderte.
Auch der Zuschauerraum erstrahlt seit der Sanierung im neuen Glanz. Die Wände wurden mit neuen Seidenstoffen bespannt und neue, schalldichtere Seitentüren eingebaut. Außerdem wird es im Parkett zukünftig zusätzliche Behindertenplätze sowie weitere Toiletten geben. Auch die Zuschauer im 3. Rang werden von den Umbaumaßnahmen profitieren, da durch die Erhöhung des Schnürbodens eine Portalvergrößerung und somit eine bessere Zuschauersicht aus diesen Reihen ermöglicht wird.
Eine neu installierte Schallschutztür zur Hinterbühne ermöglicht parallele Proben oder weitere Vorstellungsaufbauten. Des Weiteren gibt es einen 8 mal 7 Meter großen Bühnewagen für horizontale Verwandlungen von der Haupt- zur Hinterbühne sowie neue Orchesterpodien. Aber auch einiges Historisches blieb dem Haus erhalten. So besteht der Eiserne Vorhang weiterhin sowie die historisch erhaltene Garderobe im 3. Rang. Auch das so genannte Konversationszimmer ist gänzlich im Originalzustand von 1909 erhalten geblieben. Herzog Georg II. pflegte in diesem Zimmer seine Anmerkungen und seine Kritik zu Proben und Vorstellungen mit den Schauspielern zu erörtern.